ARTÍCULO ORIGINAL
Infección natural por Trypanosoma cruzi en triatominos que habitan en la palma corozo (Acrocomia aculeta) en regiones del oriente de Venezuela
Triatominae in palm trees and their natural infection by Trypanosoma cruzi in regions of eastern Venezuela
Antonio Morocoima1,a, Rogny Barroeta1,b, Milagros Virguez1,b, Antonio Roschman-González2,c, José David Chique 1,d, Elizabeth Ferrer3,e, Leidi Herrera4,f
1 Centro de
Medicina Tropical, Universidad de Oriente (UDO). Anzoátegui, Venezuela.
2 Centro de Microscopia Electrónica; Facultad de Ciencias,
Universidad Central de Venezuela (UCV). Caracas, Venezuela.
3 Instituto de Investigaciones Biomédicas «Dr. Francisco J.
Triana Alonso» (BIOMED), Universidad de Carabobo Sede Aragua, Las Delicias.
Maracay, Venezuela.
4 Centro de Ecología y Evolución, Instituto de Zoología y
Ecología Tropical (IZET), Facultad de Ciencias, Universidad Central de
Venezuela (UCV). Caracas, Venezuela.
a Médico cirujano, MSc en Parasitología; b médico
cirujano; c licenciado en Biologia, doctor en Ciencias-Zoologia;
d técnico de laboratorio †; e licenciada en
Bioanálisis, doctora en Biología Molecular; f licenciada en
Biólogia, doctora en Ciencias -Biología Parasitaria.
El estudio procede de una tesis «Estudio de infestación de Acrocomia aculeata Linneo (Palmae) por triatominos e infección natural por Trypanosoma cruzi en vectores capturados, zona noreste y central del estado Anzoátegui» para optar al título de médico cirujano del autor Rogny Barroeta, al cual se le añadió el estudio molecular de la caracterización de Trypanosoma cruzi para su publicación.
RESUMEN
Objetivos. Conocer la infestación natural por triatominos y su infección por Trypanosoma cruzi (T. cruzi) en Acrocomia aculeata (A. aculeata) o palma corozo en el estado Anzoátegui, Venezuela. Materiales y métodos. Se estudió la infestación triatomínica y su infección por T. cruzi en A. aculeata desafectadas en campañas fitosanitarias. La presencia del parásito se determinó por microscopia y PCR-kDNA, y se realizó su caracterización mediante marcadores moleculares. Resultados. Se encontraron 14 palmeras con infestación triatomínica, el 48,8 % de los ejemplares correspondieron a Rhodnius prolixus y el 48,2 % a Triatoma maculata, con desarrollo ontogénico hacia el adulto. Las pruebas parasitológicas y moleculares, su morfología típica y la infección en el modelo murino revelaron la presencia de T. cruzi en 54,8 % en promedio, para ambas especies de triatominos, con circulación del genotipo TcI de T. cruzi. Conclusiónes. Se reportó para el estado Anzoátegui en Venezuela, la infestación de palma corozo con Rhodnius prolixus y Triatoma maculata y la presencia de subpoblaciones TcI de T. cruzi, siendo esta palma el hábitat peridomiciliar del binomio triatominos-T. cruzi y posible bioindicador de riesgo de infección para poblaciones humanas circunvecinas.
Palabras claves: Triatominae; Trypanosoma cruzi; Venezuela (fuente: DeCS BIREME).
ABSTRACT
Introduction. To know the natural infestation by triatominae and their infection by Trypanosoma cruzi (T. cruzi) in Acrocomia Aculeata (A. aculeata) or coyol palm in the state of Anzoátegui, Venezuela. Materials and Methods. Triatominic infestation and its infection by T. cruzi was studied in non-affected A. aculeata in phytosanitary campaigns. The presence of the parasite was determined by microscopy and PCR-kDNA, and its characterization was made by means of molecular markers. Results. Fourteen palm trees with triatominic infestation were found; 48.8% of the individuals corresponded to Rhodnius prolixus and 48.2% to Maculata Triatoma, with ontogenetic development towards adult. The parasitology and molecular tests, their typical morphology and the infection in the murine model revealed the presence of T. cruzi in an average of 54,8%, for both species of triatominae, with circulation of the TcI genotype of T. cruzi. Conclusions. The infestation of coyol palm trees with Rhodnius prolixus and Maculata Triatoma was reported for the state of Anzoátegui in Venezuela, as well as the presence of TcI sub-populations of T. cruzi, being this palm tree the peridomicilar habitat of the triatominae-T. cruzi binomial and possible bioindicador of risk of infection for surrounding human populations.
Keywords: Triatominae; Trypanosoma cruzi; Venezuela (source: MeSH NLM).
INTRODUCCIÓN
Trypanosoma cruzi (T. cruzi) (Excavata, Kinetoplastea, Trypanosomatidae) agente etiológico de la enfermedad de Chagas afecta entre seis y ocho millones de personas en Latinoamérica, donde hay también 25 millones de personas en riesgo, por estar en simpatría con áreas de distribución geográfica de los insectos vectores y mamíferos reservorios (1).
En Venezuela, hay seis millones de personas en riesgo para la infección por T. cruzi, en el pie de monte occidental (Trujillo, Lara, Portuguesa y Barinas) son comunes las viviendas típicas de palma y bahareque; en los estados centrales (Carabobo, Aragua, Distrito capital y Miranda) existen pequeños focos en viviendas rurales y focos totalmente urbanos. Recientemente los estados orientales (Anzoátegui, Monagas, Nueva Esparta) son considerados áreas vulnerables (2-4).
Los triatominos vectores de T. cruzi, ocupan más de 12 ecótopos naturales en el Neotrópico entre los cuales las palmeras representan uno de los más antiguos, estables y de más amplia distribución, siendo fuente de dispersión de triatominos hacia el peridomicilio y domicilio, por su cercanía y/o por el uso de las hojas de palmeras en la construcción de corrales de aves, caneyes, techos de la vivienda o por el consumo de sus frutos por el hombre (2,5,6).
Entre las especies de palmas reportadas con infestación triatomínica se cuentan a Attalea humboldtiana (palma de agua); Copernitia tectorum (palma llanera), Acrocomia aculeata o Acrocomia sclerocarpa (palma corozo), Coccus nucifera (palma de coco) y Mauritia minor (palma moriche) (2,4,5), lo cual ha llevado a las alcaldías de algunos estados del oriente de Venezuela a desafectar ejemplares a menos de 10 metros de las viviendas.
Se realizó un estudio descriptivo para conocer la infestación triatomínica de Acrocomia aculeata desafectadas en campañas fitosanitarias en áreas endémicas de la enfermedad de Chagas en el estado Anzoátegui en Venezuela y la infección natural de estos insectos por T. cruzi, así como la identificación de los genotipos circulantes del parásito; a fin de poder determinar si esta palma es un bioindicador de riesgo para la enfermedad de Chagas en poblaciones humanas.
MATERIALES Y MÉTODOS
ÁREA DE ESTUDIO
El área de estudio correspondió a los municipios Simón Bolívar (Parroquia Bergantín: caseríos el Zamuro, La Maravilla y Paraminal) a 310 msnm y ubicado a 10°00ʹ58.31ʺ N - 64°22ʹ00.86ʺ O; Municipio Santa Ana (Caserío Santa Gertrudis) a 173 msmn y ubicado 9°20’15ʺ N - 64°15ʹ10ʺ O y Municipio Aragua de Barcelona (Caserío El Ventorillo) a 103 msnm y ubicado a 9°27’27ʺ N - 64°49’34ʺ O, todos del estado Anzoátegui, el cual ocupa el 4,7 % del territorio nacional con 1 453 274 habitantes y una densidad de 32,41 habitantes por km2 (6,7). La variabilidad climática de la región se debe a factores altitudinales, continentales y marítimos, con altas temperaturas durante todo el año (27 °C en promedio anual). El periodo más caluroso se ubica entre marzo y mayo y el de lluvias desde mayo a octubre. La precipitación promedio varía entre los 700 mm3 y los 1400 mm3 (8) (Figura 1).
SELECCIÓN DE LAS PALMERAS Y DETERMINACIÓN DE SU INFESTACIÓN TRIATOMÍNICA
Por ocurrencia de una campaña gubernamental regional de urgente desafectación de palmas, para control de invasión triatomínica en las viviendas humanas, se propuso un estudio descriptivo para conocer la infestacion en los ejemplares desafectados de los cuales se tomaron muestras foliares de A. aculeata (Acrocomia totai o Acrocomia sclerocarpa syn; Palmae), conocida como palma corozo de amplia distribución, desde México hasta Argentina, incluyendo las Antillas (5,9).
Los criterios de inclusión fisionómica para ejemplares de palmas desafectados, ubicados en un transepto de 100 metros, mostrar cualitativamente vitalidad y vigor reflejados en una altura de madurez vegetal entre nueve a 20 metros, copa de tres metros de diámetro, estípites de dos a tres centímetros de diámetro. Otros elementos de vitalidad, considerados para la inclusión fueron la existencia de una corteza lisa y oscura con espinas fuertes y rectas, hojas perennes pinnadas, con folíolos en planos diferentes, raquis duro y espinoso de 1,5 - 3,5 metros de largo, cogollos vitales, presencia de inflorescencias en espádices de color amarillo pálido o pardo y de drupas racimosas, todo ello en función de poder mantener una fauna endógena (9). Las palmeras fueron desafectadas entre abril de 2011 a septiembre de 2012.
Los elementos foliares
fueron manualmente disecados en forma no destructiva según Gamboa (9),
con un esfuerzo de cinco horas/hombre/vegetal para cinco hombres por día,
entre las 9 am y 4 pm, conducente a la búsqueda de estadios ontogénicos de
triatominos en hojas secas y verdes, en los detritos húmedos de las axilas,
en la malla interfoliar y en las brácteas. Todo el material fue examinado
sobre mantas blancas para la mejor visión de la entomofauna presente y
conducido para el laboratorio debidamente rotulado para separación e
identificación de triatóminos con claves biológicas tanto para adultos como
para ninfas (10). Los estadios ninfales
recogidos y debidamente rotulados, por palma, fueron mantenidos en
condiciones de insectario, a temperatura controlada (28±2 ºC), humedad
relativa de 70 % y fotoperiodo de 12 horas. La alimentación de estos
estadios ninfales se realizó cada 11 días, sobre gallina durante 30 minutos
para promover su desarrollo ontogénico y llegar a estado adulto, para la
identificación y asociación de cada estadio de la especie (10). EXAMEN DE LOS
TRIATOMINOS PARA LA BÚSQUEDA E IDENTIFICACIÓN DE Trypanosoma Para la determinación de
infección por Trypanosoma, el intestino de cada triatomino fue
extraído y su contenido fue diluido en solución salina fisiológica estéril
(0,9 %) para examen microscópico (400X). El material contentivo de
flagelados morfológicamente compatibles con Trypanosoma fue inoculado
en lotes de tres ratones NMRI (Naval Medical Research Institute) machos de
10 gramos de peso corporal, a razón de 200 metacíclicos del contenido
intestinal/gramo de peso, determinados por el método de Brener modificado
según protocolo de baja virulencia (11), para seguimiento de
infección y certificación del parásito. La búsqueda de estadios
compatibles con Trypanosoma rangeli, se realizó examinando hemolinfa
obtenida de la sección parcial de los tarsos anteriores y/o posteriores y
disección de glándulas salivares. El contenido intestinal de los triatominos
que presentaron flagelados fue evaluado para aislar ADN total utilizando la
resina Chelex® 100 (BioRad), según instrucciones del fabricante. La
concentración y pureza del ADN fue establecida (12). La presencia de ADN de
T. cruzi fue determinada mediante la amplificación por PCR (Polimerase
Chain Reaction) de la secuencia altamente repetitiva del ADN de los
minicírculos del kinetoplasto (ADNk), usando los cebadores 121
(5’-AAATAATGTACGGG(T/G) GAGATGCATGA3’) y 122 (5’
GGTTCGATTGGGGTTGGTGTAATATA3’). La reacción de amplificación fue realizada
con un volumen final de 25 µL, utilizando buffer GoTaq Flexi
(Promega) (Tris HCl 50 mM, pH 9.0; NaCl2 50 mM), MgCl2
2 mM, Oligos 121 y 122 (0,4 µM), dNTPs 0,2 mM, ADN polimerasa GoTaq Flexi
(Promega) 1U y ADN molde 10 µL. El programa de amplificación se llevó a cabo
en un termociclador (C1000 BioRad) con desnaturalización inicial a 94 ºC por
10 minutos, 30 ciclos de desnaturalización a 94 ºC por 1 minuto, hibridación
a 63 ºC por 1 minuto, extensión a 72 ºC por 1 minuto y extensión final a 72
ºC por 10 minutos (12,13). Los productos de amplificación de 330
pares de bases (pb) indicaron la presencia de ADN de T. cruzi,
certificando genéticamente al parásito. La caracterización
molecular de los aislados de T. cruzi obtenidos de los triatominos
fue realizada usando los siguientes marcadores moleculares: (i) la región
intergénica de del espaciador no transcrito para el gen de mini exón usando
los cebadores TC 5’-CCCCCCTCCCAGGCCACACTG-3’, TC1
5’-GTGTCCGCCACCTCCTTCGGGCC-3’ y TC2 5’CCTGCAGGCACACGTGTGTGTG-3’; (ii) el
dominio divergente D7 de la fracción 24Sα del gen ribosomal, empleando los
cebadores: D71, 5’-AAGGTGCGTCGACAGTGTGG-3’ y D72 5’-TTTTCAGAATGGCCGAACAGT-3’
y (iii) el dominio de tamaño variable de la fracción 18S del gen ribosomal
usando el cebador: V1, 5’-CAAGCGGCTGGGTGGTTATTCCA-3’ and V2,
5’-TTGAGGGAAGGCATGACACATGT-3’. Para todos estos marcadores moleculares la
reacción de amplificación incluyó tampón para la Taq polimerasa (100
mM Tris-HCl, pH 8.3), 0,2 mM de solución de dNTPs, 1,5 mM de solución de
MgCl2, 1 U of GoTaq® Flexi DNA Polymerase (Promega, Madison, USA),
0,5 μM de cada iniciador, 10 μL de ADN molde y agua libre de nucleasas hasta
llegar a 25 μL de volumen final. Los ciclos de amplificación fueron
establecidos (14) y los productos de PCR para cada reacción
fueron analizados por electroforesis en gel de agarosa al 2 % y visualizados
mediante tinción con bromuro de etidio. ANÁLISIS DE LOS DATOS Siendo la palma la unidad
de análisis y que los modelos de estudios de presencia y progresión de
estadios ontogénicos de triatóminos siguen una distribución unimodal, la
variabilidad de la infección por T. cruzi en todos los estadios
ontogénicos para ambas especies de triatóminos se analizó mediante la prueba
de ANOVA de dos vías con 95 % de confianza, a fin de comparar el promedio de
porcentajes de infección entre las especies de triatóminos registrados y
entre sus estados ontogénicos. Las relaciones entre las características
fisionómicas de las palmas y la infestación triatomínica se exploraron
mediante el estudio de coeficientes de correlación. Se aceptó un valor de p
<0,05 como estadísticamente significativo. RESULTADOS Se analizaron 14 palmeras
desafectadas, caracterizadas por la presencia de penacho compuesto de hasta
130 hojas pinnadas y proyecciones espinosas oscuras en cada peciolo, altura
promedio del árbol de nueve metros, doble proporción de hojas frescas en
relación a las hojas secas y un promedio de cuatro racimos de drupa/palmera,
todo independientemente de la región geográfica. Los ejemplares se
correspondieron fisionómicamente con la especie A. aculeata (Tabla
1). En los caseríos de la zona
noreste se encontró el 57 % de palmas corozo muestreadas con 100 % de
infestación triatomínica. En todas las palmeras se hallaron huevos
eclosionados con una media aproximada de cuatro huevos eclosionados/palma y
una media de 12 adultos/palma independientemente de la especie de
triatómino. Huevos y adultos fueron
localizados en detritos de las axilas de las pencas, en las «barbas» o
«cerdillas» de los bordes de las pencas o «conchas» y en la superficie,
interna de estas. Los huevos no eclosionados fueron conducidos al
laboratorio y colocados en estufa a 28 °C y a 75 % de humedad relativa,
eclosionando, en promedio, luego de dos semanas y media a tres semanas,
resultando en ejemplares viables que alcanzaron el estadio adulto de la
especie. En los caseríos de la zona
central se encontró el 47 % de las palmas corozo, con un 67 % (4/6) de
infestación triatomínica, el total de palmeras infestadas correspondieron al
caserío «Santa Gertrudis», las cuales presentaron todos los estadios
ninfales para ambas especies a excepción de huevos. Las palmeras estudiadas
en el caserío «Ventorrillo» no presentaron infestación triatomínica. El índice de infestación
triatomínica de las palmeras fue de 85,7 % (12/14) con un total de 166
ejemplares, discriminados 81 como Rhodnius prolixus (48,8 %) y 80
como Triatoma maculata (48,2 %), para un promedio de 12 triatominos
por palma. Las ninfas de primer estadio para ambas especies se encontraron
en las costras húmedas de las axilas de las pencas, compartiendo el hábitat
con alacranes, grillos, ciempiés, cucarachas, tuqueques y esporádicamente
roedores, marsupiales y quirópteros. Las otras fases evolutivas se
encontraron distribuidas en el resto de la planta (Tablas 1
y 2). Para ambas especies de
triatominos, la mayoría de sus estadios ontogénicos se encontraron en número
creciente a medida que avanzaba hacia el estadio adulto, a excepción de las
ninfas de quinto estadio que en todos los casos mostraron descenso en
número. Una fuerte correlación
positiva (r =0,95) entre la abundancia de hojas verdes (24 a 44 hojas) en
las palmeras y la infestación por adultos sin discriminar por especie y/o de
la época de estudio fue encontrada. El estadio predominante
para Rhodnius prolixus fue el adulto (30/86 = 35 %), seguido por el
IV estadio ninfal (24/86 = 28 %), en tanto que para Triatoma maculata
el IV estadio ninfal (31/80 = 39 %) fue el predominante en relación al
adulto (23/80 = 29 %) (Tabla 2, Figura
2). Del total de triatominos
colectados (166), se encontró un índice de infección por flagelados
compatibles con Trypanosoma en 54,8 % (91/166), todos observados al
examen microscópico del contenido intestinal en fresco. Un 60,5 % (52/86)
de los triatóminos infectados correspondieron a Rhodnius prolixus
y el 48,8% (39/80) a Triatoma maculata, siendo relativamente mayor el
porcentaje de infección para Rhodnius prolixus, pero sin diferencias
significativas (F=2,83, p=0,09). Al analizar el porcentaje
de infección entre los estadios del desarrollo ontogénico se apreciaron
diferencias significativas (F=10,90, p<0,01). El estadio con mayor
porcentaje de infección fue el adulto para R. prolixus y IV estadio
para T. maculata (Tabla 2,
Figura 2). En los triatominos
capturados, no se observaron flagelados en hemolinfa y macerados de
glándulas salivares, descartándose la presencia de Trypanosoma rangeli. El material de contenido
intestinal del 10 % los triatominos positivos para cada especie, produjo en
el modelo murino una infección con periodo prepatente promedio de 17 días,
parasitemia máxima promedio de 2 x 105 flagelados/mL de sangre y
recuperación de los aislados por xenodiagnóstico en 75 % de los 12
ejemplares utilizados para cada especie, con formación de metacíclicos a
razón de 24 % en promedio de los flagelados del contenido intestinal
visualizados en fresco, en un intervalo de 30 a 45 días posinfección y con
capacidad infectante. El contenido intestinal de
los triatominos que presentaron flagelados, al ser analizado con el marcador
ADNk para T. cruzi, mediante amplificación por PCR y
electroforésis en gel de agarosa, mostró la presencia de la banda de 330 pb,
en un 95 % de los ejemplares (Figura 3), lográndose
identificar a los flagelados como estadios de T. cruzi tanto
parasitológica como molecularmente. La caracterización de los
aislados de T. cruzi a través de la amplificación de la región
intergénica del gen de mini-exón; de la fracción 24Sα y 18S del gene
ribosomal, mostraron un perfil TcI caracterizado por bandas de 350, 110 y
175 pb respectivamente, el patrón de amplificación fue similar a aquel
exhibido para aislados de referencias TcI, aislado Dm28c
(MDID/VE/1984/Dm28c) incluido como control (Figura 4). DISCUSIÓN Los ejemplares de A.
aculeata desafectados (a menos de 500 metros de la vivienda) en campañas
epidemiológicas de saneamiento fitosanitario y considerados en este estudio,
fueron explorados en épocas del año de poca variación climatológica diaria y
anual, caracterizada por baja precipitación. Este hecho y la vitalidad de su
follaje, parecieron proporcionar un ambiente húmedo adecuado, altamente
correlacionado con la presencia y el desarrollo de estadios adultos de las
dos especies de triatominos, R. prolixus y T. maculata que se
encontraron, los cuales comparten hábitat con invertebrados, vertebrados
poiquilotermos y homotermos, estos dos últimos referidos como fuente
sanguínea para los triatominos vectores (16). Se amplió el estudio hasta
determinar la infección por T. cruzi de las dos especies de
triatominos encontradas, reflejando ambas especies de triatominos un
incremento progresivo hacia los estadios más próximos al adulto (estadio
alado único capaz de desplazarse mediante el vuelo hacia habitats
domésticos) a excepción del quinto estadio que se mostró disminuido en
número, susceptible a predadores e inanición (16), lo cual
favorecería el rol de estos insectos como vectores en la enfermedad de
Chagas. Los aislados de T. cruzi
presentes en este estudio conformaron el genotipo TcI (predominante en
Venezuela) revelando subpoblaciones homogéneas del parásito con poco
intercambio, quizás por ser un hábitat cerrado (17). El bajo número de palmeras
reportadas se debió a que se aprovechó una desafectación manejada por las
autoridades regionales, más que una intervención propia sobre los
ejemplares, en campañas profilácticas. La presencia de T. cruzi en
los triatominos, no sería suficiente para asegurar directamente que las
especies estén participando en el ciclo de transmisión enzoótica. Sin
embargo, la existencia de palmas corozo de tan larga duración (media de 17
años) con un follaje adecuado para el desarrollo de todos los estadios
ontogénicos de estos insectos, asegurarían una regular y continua presencia
de triatominos infectados y un riesgo epidemiológico en el estado
Anzoátegui. La presencia de los huevos
de estos triatominos en las celdillas de las pencas, en las bases y en la
totalidad de las hojas, utilizados para la construcción de techos y paredes
de la vivienda humana sería otro elemento favorecedor de la dispersión y
domiciliación de estos potenciales vectores (2,5,9). La distribución de los
triatominos está afectada por su capacidad de explotar un amplio rango de
hábitats cuando sus nidos ecológicos son dispersados, favoreciéndose que
algunas especies invadan ambientes domésticos, comenzando así la zoonosis
(15). Los triatominos pueden
desplazarse cientos de metros y ser atraídos por la luz artificial,
moviéndose desde ambientes peridomiciliares o silvestres tan endógenos, como
acúmulos de piedra, árboles huecos, madrigueras de animales o inclusive
palmas, hasta la vivienda humana (16,18). La colonización de
triatominos en palmeras ha sido referida en la cuenca amazónica brasileña,
Llanos Orientales y costa caribeña de Colombia, en Corrientes, Argentina y
en la zona del canal de Panamá (19-24). La simpatría de diferentes
especies de triatominos en palmas como en este estudio, ya había sido citada
por Freitas et al. (25) quienes encontraron a
Rhodnius neglectus, Triatoma sordida y Panstrongylus megistus en
palma corozo de Brasil, asociados a murciélagos y didelfideos, infectados
con T. cruzi. En Venezuela se ha referido
infestación triatomínica en 427 palmeras de varias especies, tales como
Copernicia tectorum, Mauritia minor, Mauritia flexuosa, Attalea
humboldtiana, Oenocarpus batana, Leopoldina piassaba, Jasennia batana,
Jasenia policarpa y A. aculeata, la referida palma corozo, de
nuestro interés. En esta se ha registrado 46 % de infestación, con hasta
1999 ejemplares de R. prolixus, de los cuales un total de 224 (160
ninfas y 64 adultos), mostraron un índice de infección por T. cruzi y
T. rangeli de 12,9 % y de 1,3 %, respectivamente (9). Longa y Scorza (19)
evidenciaron la infestación de 629 ejemplares de palma corozo por
Rhodnius robustus en el estado Trujillo en Venezuela, de los
cuales 32,9 %, se mostraron infectados por T. cruzi, considerándose
la dispersión de éste triatomino desde las palmeras hacia los domicilios
cercanos, un evento de riesgosa frecuencia. A esto se suma, el estudio
en el norte del estado Anzoátegui de 14 cocoteros (Cocos nucifera),
ejemplares de alto valor en cosmética y alimentación, como hábitats de R.
prolixus y T. maculata y avanzan por primera vez en la presencia en
palma corozo, de estas dos especies de triatominos como cohabitantes junto
con potenciales predadores como podrían ser los escorpiones (2,4). Los focos naturales de
tripanosomiasis americana son tan variados como los hábitats de sus
reservorios y la marcada euritopía y euritrofía de los vectores, lo cual les
confiere ubicuidad. Con base a estos resultados estaríamos frente a la palma
corozo como un hábitat, con elementos para una potencial zoonosis en el área
de estudio. Las palmeras han tenido
variados usos; de la palma corozo se utiliza el mesocarpio del fruto, para
consumo fresco o en la industria para la fabricación de harina, elaboración
artesanal y/o industrial de helados, mermeladas y vinos. Las semillas son
utilizadas para la extracción de aceite de uso culinario y las raíces se
utilizan en medicina tradicional como hipotensor. En particular, el cogollo
se hierve para la elaboración de harinas y el licor de savia, conocido como
vino de coyol o champaña llanera ( En Venezuela se presentó
uno de los brotes mas grandes de enfermedad de Chagas, ocurrido en escolares
por transmisión oral a través del consumo de jugo de frutas contaminados con
material de triatominos (31,32), seguido de brotes de transmisión
oral por consumo de jugos de frutas en escolares de Chichiriviche de La
Costa (estado Vargas), en la parroquia Antímano del Distrito Capital; y el
brote más reciente en el estado Táchira (27-29). Estos antecedentes alertan
sobre el consumo del fruto de la palma corozo y del licor producido a partir
de su estípite e incluso el manejo de la palmera en su totalidad, lo cual
junto a la cercanía de las palmas a la vivienda humana, constituyen factores
de riesgo para la contaminación por T. cruzi. La adaptación
palmera-triatomino revelaría que estos grupos vegetales parecen ser hábitats
naturales poco intervenidos en los cuales se presentan los elementos
bióticos como poblaciones estables de triatominos que favorecerían la
circulación del agente etiológico de la enfermedad de Chagas en un nivel de
microhábitat no antrópico, con capacidad de dispersarse mediante el uso de
elementos como las hojas de palma y sus frutos y así formar parte de los
focos endémicos de la zoonosis (5). Dado que los triatominos
silvestres, generalmente no pueden ser totalmente controlados por químicos
en la reinfestación e invasión de la vivienda humana, su estudio y
vigilancia es el principal desafío a largo plazo para el control sostenido
de la enfermedad de Chagas en las Américas (5,30). En conclusión, se reportó
la infestación de A. aculeata o palma corozo con ejemplares
triatominos de las especies R. prolixus y T. maculata en
simpatria, infectadas ambas en proporciones similares con sub poblaciones
TcI de T.cruzi, el genotipo más abundante del parásito en Venezuela.
Así, A. aculeata pudiese ser un bioindicador de riesgo de la
presencia de la enfermedad de Chagas para poblaciones humanas circunvecinas
o que pudiesen hacer uso de los frutos y el follaje de estas palmas en
regiones del oriente de Venezuela. Contribución de autoría:
AM y LH participaron en la concepción y diseño del artículo; análisis e
interpretación de datos; redacción del artículo; EF participó en el
desarrollo de pruebas, análisis e interpretación de datos y revisión crítica
del artículo; RB, MV y JDCH participaron en la recolección del material de
estudio recolección de resultados; análisis e interpretación de datos, AR-G
participó en la asesoría estadística. Financiamiento:
Ministerio del Poder Popular para la Salud de Venezuela, Proyecto Misión
Ciencia en red «Reservorios, Vectores y Participación Ciudadana en las
estrategias de prevención y control de la enfermedad de Chagas en áreas
endémicas de Venezuela» Nº 2008000911-6; Proyecto estratégico FONACIT N°
2011000470; Proyecto CDCH PG 038171-2011. Conflictos de interés:
Ninguno. REFERENCIAS
BIBLIOGRÁFICAS 1. World Health
Organization. [Internet]. Geneva: WHO; 2017. Chagas Disease (American
trypanosomiasis). (2017). Fact sheet 340. Disponible en:
http://www.who.int/mediacentre/factsheets/fs340/es/ 2. Morocoima A, Chique D,
Zavala-Jaspe R, Diaz-Bello Z; Ferrer E, Urdaneta-Morales S, et al.
Commercial coconut plant as a natural ecotope of Chagas disease vector in
northeastern Venezuela. J Vector Borne Dis. 2010;47(2):76-84. 3. Morocoima A, Chique J,
Herrera L, Urdaneta-Morales S. Eratyrus mucronatus (Satl, 1859)
(Hemiptera, Reduviidae, Triatominae): primer registro para el estado
Anzoátegui (Venezuela). Bol Mal Salud Amb. 2010;50(2):307-10. 4. Morocoima A, De Sousa L,
Herrera L, Rojas L, Villalobos M, Chique JD, et al. Simpatría de
triatominos (Reduviidae) y escorpiones (Buthidae) en Cocos nucifera y
Acrocomia aculeata (Aracaceae) de Anzoátegui, Venezuela. Bol Mal Salud Amb.
2011;51(2):187-98. 5. Abad-Franch F, Lima MM,
Sarquis O, Gurgel-Gonçalves R, Sánchez-Martín M, Calzada J, et al. On
palms, bugs, and Chagas disease in the Americas. Acta Trop. 2015;151:126-41.
doi: 10.1016/j.actatropica.2015.07.005. 6. a-venezuela.com
[Internet]. Caracas; 2018 [consulta 6 de julio de 2018]. Mapas viales de
Venezuela [1 pantalla]. Disponible en:
http://www.a-venezuela.com/index.php/mapas-de-venezuela/mapas-viales. 7. Centro Virtual de
Meteorología [Internet]. Venezuela. [Citado el 13 de marzo de 2016].
Disponible en:
http://www.meteoven.org/datos.html. 8. Instituto Nacional de
Estadísticas [Internet]. Caracas: INE; 2018 [consulta 13 de marzo de 2015].
Censo 2011 [1 pantalla]. Disponible en:
http://www.ine.gov.ve/CENSO2011. 9. Gamboa J. Comprobación
de Rhodnius prolixus extradoméstico en Venezuela. Gaceta Med Caracas.
1963;71:205-19. 10. Lent H, Wygodzinsky P.
Revision of the Triatominae (Hemiptera: Reduviidae) and their significance
as vectors of Chagas’ disease. Bull Am Mus Nat Hist. 1979;163:125-520. 11. Herrera L,
Urdaneta-Morales S. Avances en la caracterización de biodemes de
Trypanosoma (Schizotrypanum) cruzi aislado de urbanizaciones y parques
recreacionales del valle de Caracas (Venezuela). Act Biol Venez. 2000;20:
45-51. 12. Ferrer E, Da Conceicão
F, Campioli P, Lares M, López M, Rivera MG, et al. Validación de
protocolos de PCR para el diagnóstico molecular de la Enfermedad de Chagas.
Salus. 2009; 12, Suplemento 1:163-74. 13. Wincker P, Britto C,
Pereira JB, Cardoso MA, Oelemann W, Morel CM. Use of a simplified polymerase
chain reaction procedure to detect Trypanosoma cruzi in blood samples
from chronic Chagasic patients in a rural endemic area. Am J Trop Med Hyg
.1994; 51:771-7. 14. Brisse S, Verhoef J,
Tibayrenc M. Characterization of large and small subunit rRNA and miniexon
genes further supports the distinction of six Trypanosoma cruzi
lineages. Int J Parasitol. 2001;31:1218-26. 15. Patterson JS, Guhl F.
Geographical Distribution of Chagas Disease. En: Telleria J, Tibayrenc M,
editors. American Trypanosomiasis Chagas Disease. One Hundred Years of
Research. 1th Ed. United Kingdom: Elsevier. 2010. p. 54-123. 16. Reyes-Lugo M,
Reyes-Contreras M, Salvi I, Gelves W, Avilán A, Llavaneras D, et al.
The association of Triatoma maculate (Ericsson 1848) with the gecko
Thecadactylus rapicauda (Houttuyn 1782) (Reptilia: Squamata:
Gekkonidae): A strategy of domiciliation of the Chagas disease peridomestic
vector in Venezuela? Asian Pac J Trop Biomed. 2011;1(4):279-84. doi:
10.1016/S2221-1691(11)60043-9. 17. Carrasco HJ, Segovia M,
Morocoima A, Llewellyn MS, Urdaneta-Morales S, Martínez C, et al.
Geographical distribution of Trypanosoma cruzi genotypes in
Venezuela. PLoS Negl Trop Dis. 2012;6(6):e1707. doi:
10.1371/journal.pntd.0001707. 18. Texeira AR, Monteiro
PS, Rebelo JM, Argañaraz ER, Vieira D, Lauria-Pires L, et al. Emerging
Chagas disease: Trophic network and cycle of transmission of Trypanosoma
cruzi from palm trees in the Amazon. Emerg Infect Dis. 2001; 7:100- 112. 19. Longa A, Scorza JV.
Acrocomia aculeata (Palmae), hábitat silvestre de Rhodnius robustus
en el Estado Trujillo, Venezuela. Parasitol Latinoam. 2005; 60:17-24. 20. Bar ME. Triatominos de
la comunidad de palmeras en la provincia de Corrientes. Ecología e
importancia epidemiológica [Tesis Doctoral]. Corrientes: Facultad de
Ciencias Exactas y Naturales y Agrimensura, Universidad Nacional del
Nordeste; 2001. 21. Christensen A, Sousa
OE, De Vasquez AM. Host feeding profiles of Triatoma dimidiata in
peridomestic habitats of western Panama. Amer J Trop Med Hyg. 1988;38:477-9. 22. Carcavallo R, Susana I,
Curto de Casas S, Sherlock I, Galíndez-Girón I, Jurberg J, et al.
Geographical distribution and altitudinal dispersion. En: Carcavallo RU,
Galíndez-Girón I, Jurberg J, Lent H, editores. Atlas of Chagas Disease
Vectors in the Americas. Editora Fiocruz RJ Brasil; 1999. p. 747-92. 23. D´ Alessandro A,
Barreto-Saravia N, Barreto M. Epidemiology of Trypanosoma cruzi in
the Oriental Plains of Colombia. Am J Trop Med Hyg. 1985;33:1084-95. 24. Romaña C, Pizarro J,
Rodas E, Guilbert E. Palm trees as ecological indicators of risk areas for
Chagas disease. Trans Roy Soc Trop Med Hyg. 1999;93:594-5. 25. De Freitas J, Siqueira
A, Ferreira O. Investigações epidemiológicas sobre triatomíneos de hábitos
domésticos e silvestres com auxílio da reação de precipitina. Rev Inst Med
Trop São Paulo. 1960;2:90-9. 26. Steindel M, Kramer L,
Scholl D, Soares M, de Moraes MH, Eger I, et al. Characterization of
Trypanosoma cruzi isolated from humans, vectors, and animal reservoirs
following an outbreak of acute human Chagas disease in Santa Catarina State,
Brazil. Diagn Microbiol Infect Dis. 2008;60(1):25-32. doi:
10.1016/j.diagmicrobio.2007.07.016. 27. Rodriguez-Morales AJ.
Chagas disease: an emerging food borne. J Infect Dev Countries.
2008;2:149-50. 28. Noya BA, Díaz-Bello Z,
Colmenares C, Ruiz-Guevara R, Murillo L, Muñoz-Calderón A, et al.
Update on oral Chagas disease outbreaks in Venezuela: epidemiological,
clinical and diagnostic approaches. Mem Inst Oswaldo Cruz.
2015;110(3):377-86. doi: 10.1590/0074-02760140285. 29. Benítez JA, Araújo B,
Contreras K, Rivas M, Ramírez P, Guerra W, et al. Urban outbreak of
acute orally acquired Chagas disease in Táchira, Venezuela. J Infect Dev
Ctries. 2013;7(8):638-41. doi: 10.3855/jidc.3620. 30. Feliciangeli M,
Dujardin JP, Bastrenta B, Mazzarri M, Villegas J, Flores M, et al. Is
Rhodnius robustus (Hemiptera: Reduviidae) responsible for Chagas disease
transmission in Western Venezuela? Trop Med Int Health. 2002;7(3):280-7. Correspondencia:
Leidi Herrera Recibido:
20/08/2018 9).
La transmisión por vía oral de T. cruzi ha producido brotes
importantes de la enfermedad de Chagas, como los ocurridos en Brasil por
consumo de jugo de caña de azúcar contaminada con restos de triatominos
(26).
Dirección: Instituto de Zoología y Ecología Tropical (IZET), Facultad
de Ciencias, Av. Los Ilustres. Antigua ETI. Universidad Central de Venezuela
(UCV). Caracas, Venezuela.
Teléfono: +582126051017 apartado postal 1041-A.
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Aprobado: 05/12/2018
En línea: 21/12/2018